Od wielu wieków było główną arterią łączącą odległe rejony Japonii.
Mity i historia 300px|thumb|Kraby i duchy samurajów (autor: Kuniyoshi Utagawa 1797–1861) thumb|300px|Heike-gani o "twarzy samuraja" Według mitów shintō o stworzeniu archipelagu japońskiego, wyspa Awaji znajdująca się we wschodniej części Morza Wewnętrznego, była pierwszą, zrodzoną z pary demiurgów, bóstw kami: Izanagiego i Izanami. Od VII do XIX wieku wyspa była administracyjnie odrębną prowincją.
W 1185 r. w trakcie wojny Gempei miała miejsce morska bitwa w zatoce Dan-no-Ura (usytuowana w cieśninie Shimonoseki, na zachodnim krańcu Morza Wewnętrznego). Było to rozstrzygające starcie pomiędzy rodami Minamoto i Taira, w wyniku którego ród Minamoto zapewnił sobie władzę w Japonii na wiele lat.
Według przekazów, o losach bitwy przesądził moment, kiedy okręt, na którym znajdował się sześcioletni cesarz Antoku, znalazł się w bezpośrednim zagrożeniu ze strony przeciwnika. Chroniąc godność chłopca, babka (lub opiekunka) cesarza wskoczyła z nim do morza i oboje utonęli. Rzekomo wraz z cesarzem morze pochłonęło jedno z trzech regaliów cesarskich – miecz Kusanagi.