Wkrótce Henry nawiązał porozumienie z dwoma najbardziej wpływowymi ludźmi na dworze Elżbiety – Robertem Cecilem i lordem Essexem. Dzięki ich staraniom Henry mógł w 1600 r. powrócić na dwór królewski. Razem z Cecilem opowiadał się za kandydaturą Jakuba VI Szkockiego na tron angielski przez co popadł w konflikt z sir Walterem Raleighem. Howard próbował go skompromitować ujawniając jego korespondencję z Hiszpanami, ale królowa Elżbieta nie dała się przekonać.
Po śmierci Elżbiety w 1603 r. na tronie zasiadł Jakub I. Henry szybko stał się jednym z najważniejszych doradców nowego monarchy. Jeszcze w roku wstąpienia Jakuba na tron Henry został członkiem Tajnej Rady. 1 stycznia 1604 r. został lordem strażnikiem Pięciu Portów. 13 marca został kreowany hrabią Northampton i baronem Marnhull. 24 lutego 1605 r. został kawalerem Orderu Podwiązki, a 29 kwietnia 1608 r. otrzymał stanowisko lorda tajnej pieczęci. W 1609 r. został wybrany Wielkim Stewardem Uniwersytetu w Oksfordzie, a w 1612 r. kanclerzem Uniwersytetu w Cambridge. W tym samym roku został pierwszym komisarzem Skarbu.