W 1956 kierowana przezeń Tribune krytykowała zarówno interwencję brytyjską w Suezie, jak również stłumienie przez wojska sowieckie rewolucji na Węgrzech.
Foot powrócił do Izby Gmin w 1960, wygrywając wybory uzupełniające w okręgu Ebbw Vale. W 1961 popadł w konflikt z kierownictwem Partii Pracy na tle propozycji finansowania sił powietrznych. Został za to wykluczony z klubu parlamentarnego Partii Pracy. Powrócił doń w 1963, kiedy to Harold Wilson został nowym liderem laburzystów. Kiedy Partia Pracy doszła do władzy w 1964 Wilson zaofiarował Footowi stanowisko w gabinecie, ale ten odmówił, stając na czele wewnątrzpartyjnej opozycji. Foot sprzeciwiał się rządowym propozycjom ograniczenia imigracji, wstąpienia do EWG i reformy związków zawodowych. Sprzeciwiał się wojnie wietnamskiej i jednostronnej deklaracji niepodległości Rodezji. Krytykował również plan pozbawienia parów dziedzicznych prawa głosu w Izbie Lordów. W tej sprawie sprzymierzył się nawet z ultraprawicowym politykiem Enochem Powellem. W 1967 Foot wystartował w wyborach na skarbnika Partii Pracy, ale przegrał z Jamesem Callaghanem.