Na stanowiskach ministerialnych W 1998 r. został ministrem ds. zabezpieczenia społecznego (później resort został przekształcony w ministerstwo pracy i emerytur). W 2002 r. objął stanowisko ministra transportu, na którym zastąpił krytykowanego Stephena Byersa. Obejmując nowe stanowisko Darling postawił sobie za cel „usunięcie resortu transportu z celownika opinii publicznej”. Udało mu się to zrealizować, aczkolwiek naraził się na krytykę, że oprócz „usuwania” minister nie poświęcał zbyt wiele uwagi swojemu resortowi. Za urzędowania Darlinga powstałą Network Rail, nowa spółka zarządzająca kolejami. Darling odpowiadał również za wprowadzenie nowych aktów prawnych dotyczących dziedzin w kompetencji jego rzędu. Były to Railways and Transport Safety Act z 2003 r. i Railways Act z 2005 r.
Pozostając ministrem transportu Darling otrzymał w 2003 r. stanowisko ministra ds. Szkocji. Resortami transportu i Szkocji kierował do 2006 r., kiedy to powołano go na ministra handlu i przemysłu. W związku w utworzeniem odrębnego szkockiego parlamentu przed wyborami 2005 r. zniesiono okręg Edinburgh Central. Darling wystartował więc z nowego okręgu Edinburgh South West.