Tuż po elekcji rozpoczęła pracę jako doradca polityczny Judith Hart, minister ds. rozwoju zamorskiego. W 1975 r. została whipem, odpowiedzialnym za dyscyplinę i porządek w parlamencie, a w latach 1976–1979 pełniła funkcję parlamentarnego podsekretarza stanu w ministerstwie edukacji i nauki. W 1979 r. straciła mandat deputowanej, odzyskała go w wyborach w 1983 r. w okręgu Derby South. W 1980 r. została wybrana do Narodowego Komitetu Wykonawczego Partii Pracy. W 1981 r. poparła Tony’ego Benna w jego staraniach o stanowisko wiceprzewodniczącego partii. Benn przegrał jednak z Denisem Healeyem.
thumb|left|Margaret Beckett (2007)
Po powrocie do Izby Gmin Beckett odsunęła się od lewego skrzydła Partii Pracy i w wyborach na lidera partii w 1988 r. nie poparła Tony’ego Benna, tylko dotychczasowego lidera, Neila Kinnocka. Od 1984 r. była główną mówczynią opozycji w sprawach socjalnych. W 1989 r. weszła do laburzystowskiego gabinetu cieni jako naczelny sekretarz skarbu. W 1992 r. została wybrana wiceprzewodniczącą Partii Pracy. W gabinecie cieni Johna Smitha pełniła funkcję przewodniczącej Izby Gmin. W 1993 r. została powołana do Tajnej Rady.