Po serii dorywczych prac Ashby pojechał autostopem do Los Angeles, gdzie w latach 1950–51 był operatorem wielowarstwowej prasy drukarskiej w Universal Studios. Na początku lat 50. pracował w drukarni plakatów studia Republic, a następnie został asystentem montażysty przy filmach takich reżyserów, jak William Wyler – Przyjacielska perswazja (1956) i Biały Kanion (1958) i George Stevens – Pamiętnik Anny Frank (1959) i Opowieść wszech czasów (1965). Jako montażysta Ashby współpracował z Tonym Richardsonem przy komedii Nieodżałowani (1965) oraz z Normanem Jewisonem przy Cincinnati Kid (1965), Rosjanie nadchodzą (1966; nominacja do Oscara) i W upalną noc (1967), zdobywając Oscara za pracę nad tym ostatnim filmem.
Jego debiut Właściciel (The Landlord, 1970) z Beau Bridgesem i Lee Grant przeszedł bez echa. Dopiero komediodramat Harold i Maude (1971) przyjęto z zainteresowaniem; film otrzymał nagrodę dla najlepszego filmu na Festiwalu Filmowym w Valladolid. Za reżyserię dramatu wojennego Powrót do domu (1978) z Jane Fondą był nominowany do Oscara za najlepszą reżyserię, Złotej Palmy na 31.