W latach 1734–1737 w teatrze działał zespół Georga Friedricha Händla i wówczas wystawiano głównie opery (obok pantomim i sztuk teatralnych). Sam Händel napisał w tym czasie dla swojego zespołu 7 oper. Jednak konkurencja ze strony włoskiego zespoły Porpory, mającego w swojej trupie m.in. Farinellego, skończyła się bankructwem i chorobą kompozytora. Po tym operowym epizodzie w teatrze wystawiano głównie sztuki teatralne.
W latach 1750–1778 dyrektorem muzycznym teatru był kolejny konkurent Händla – Thomas Augustine Arne.
Pierwszy Covent Garden Theatre spłonął w 1808 roku. Architekt Robert Smirke odbudował teatr w stylu klasycystycznym i w 1826 roku wystawiono Oberona Carla Marii von Webera. W 1847 roku teatr nazwano: „Royal Italian Opera”, którego działalność zainaugurowano inscenizacją Semiramidy Gioacchino Rossiniego. Po kolejnym pożarze w 1856 roku teatr został odbudowany przez Edwarda Middletona Barry’ego w stylu teatru dworskiego. Otwarcie nastąpiło 15 marca 1858 roku wystawieniem opery Hugonoci Meyerbeera.