W 1874 r. odmówił przyjęcia proponowanego mu stanowiska wicekróla Irlandii, ale nie odmówił dwa lata później, kiedy zaproponowano mu urząd Lorda Namiestnika Irlandii. Na tym stanowisku pozostał do 1880 r. Jego rządy zyskały popularność na wyspie i przyczyniły się do ożywienia handlu w Irlandii.

12 lipca 1843 r. w Mayfair w Londynie poślubił lady Frances Anne Emily Vane (15 kwietnia 1822 – 16 kwietnia 1899), córkę Charlesa Vane’a, 3. markiza Londonderry, i lady Frances Vane-Tempest, córki sir Henry’ego Vane-Tempesta, 2. baroneta. John i Frances mieli razem pięciu synów i sześć córek: George Charles Spencer-Churchill (13 maja 1844 – 9 listopada 1892), 8. książę Marlborough Frederick John Winston Spencer-Churchill (2 lutego 1846 – 5 sierpnia 1850) Cornelia Henrietta Maria Spencer-Churchill (17 września 1847 – 22 stycznia 1927), żona Ivora Guesta, 1. barona Wimborne, miała dzieci Rosamond Jane Frances Spencer-Churchill (1848 – 3 grudnia 1920), żona Williama Fellowesa, 2. barona de Ramsey, miała dzieci Randolph Henry Spencer-Churchill (13 lutego 1849 – 24 stycznia 1895) Fanny Octavia Louise Spencer-Churchill (29 stycznia 1853 – 5 sierpnia 1904), żona Edwarda Marjoribanksa, 2. barona Tweedmouth, miała dzieci Anne Emily Spencer-Churchill (14 listopada 1854 – 20 czerwca 1923), żona Jamesa Innes-Kera, 7.