Po 1945 roku, w nowych warunkach politycznych i z uwagi na zmiany ludnościowe oraz przeniesienie centrum administracyjnego do Olsztyna, diecezja nie była w stanie od razu wznowić działalności seminarium. Dopiero 10 października 1949 seminarium duchowne zostało reaktywowane w Olsztynie, gdyż gmachu seminarium w Braniewie nie zdołano odbudować.
Olsztyńskie seminarium korzystało z budynków w różnych lokalizacjach: budynek przy ul. Mariańskiej 3, przykościelny budynek przy ul. Jagiellońskiej 47, dawna plebania parafii Najświętszego Serca Pana Jezusowego przy ul. Kopernika 46a, budynek przy Placu Bema 2 – od 1962 – po eksmisji przez władze komunistyczne z ul. Mariańskiej, kolegiata w Dobrym Mieście – od stycznia 1982 – pierwszy rok studiów nowy gmach seminarium w olsztyńskiej dzielnicy Redykajny, oddany do użytku w 1991 roku 5 czerwca 1991 roku papież Jan Paweł II podczas IV Pielgrzymki do Polski poświęcił nowo wybudowany gmach Seminarium Warmińskiego w Olsztynie – Redykajnach.
W latach 2017-2024 rektorem seminarium był ks. dr Hubert Tryk, od 2024 funkcję tę pełni ks. dr Wojciech Kotowicz. Wcześniej rektorami byli ks. dr Paweł Rabczyński (2011-2017) i ks. prof. Władysław Nowak(2004-2011].