Po powrocie otrzymał starostwo bobrujskie i borysowskie, a 5 maja 1542, wakujące od śmierci Olbrachta Gasztołda, województwo wileńskie.
Jan Hlebowicz był wrogiem rodziny Radziwiłłów. Po bezpotomnej śmierci Stanisława Gasztołda (grudzień 1542) zastosował wobec pozostałej po Gasztołdzie wdowy – Barbary Radziwiłłówny – przepis z litewskiego prawa o całkowitej stracie mienia wygasłej rodziny na rzecz skarbu hospodarskiego. Pozostał sprzymierzeńcem królowej Bony, zwalczanej przez litewskich separatystów. Z tego powodu został odosobniony wśród panów Rady, choć trzeba podkreślić, że zajmował między nimi naczelne stanowisko. Na głośnym sejmie litewskim w Brześciu (1544) jego obrona królowej spotkała się z powszechnym i burzliwym protestem. Mimo to Hlebowicz nie zawahał się wystąpić przeciwko oddaniu rządów na Litwie Zygmuntowi Augustowi za życia ojca i obstawał za ściślejszym związkiem Litwy z Koroną. Utworzył wraz z Chodkiewiczami i Ościkowiczami opozycję przeciwko rosnącym wpływom Radziwiłłów. Jednakże śmierć Hlebowicza (23 kwietnia 1549) przeszkodziła mu stanąć do decydującej walki z Radziwiłłami.