W 1927 patriarcha Sergiusz zadeklarował lojaność wobec władz sowieckich, co m.in. doprowadziło do zerwania łączności z działającymi na Zachodzie strukturami Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego poza granicami RosjiDavid Holley, Russian Orthodox Church ends 80-year split.
Represje ze strony władz komunistycznych, zarówno w początkowym okresie istnienia ZSRR, jak i po II wojnie światowej przyniosły znaczną marginalizację roli Kościoła. W 1939 struktury Kościoła znajdowały się w formie szczątkowej, legalnie działało zaledwie kilkaset cerkwi i ani jeden monaster. Po roku 1943 Stalin pozwolił na kontrolowaną przez NKWD/NKGB/KGB odbudowę struktur Kościoła prawosławnego, choć prześladowania wiernych nadal były kontynuowane, podobnie jak za rządów Chruszczowa.
Okres postsowiecki Punktem zwrotnym w najnowszej historii Cerkwi był rok 1985, kiedy dzięki odwilży gorbaczowskiej zaniechano represji wobec Kościoła i antyreligijnej propagandy. Wyrazem zmiany polityki władz była organizacja szeroko zakrojonych obchodów tysiąclecia chrztu Rusi w 1988 r.