W 1980 zadebiutował na scenie New Dramatist Theatre w sztuce Johna Patricka Shanleya Red Storm Flower. Później Parker zrezygnował z pełnego stypendium na Uniwersytecie Nowojorskim, by poświęcić się karierze aktorskiej. W filmie pełnometrażowym zadebiutował rolą Josha Dealya w dreszczowcu Michaela Winnera Krzyk w ciemnościach (Scream for Help, 1984). Pojawił się w odcinku serialu antologicznym ABC Afterschool Specials (1985) – pt. „Nie dotykaj” („Don’t Touch”) w reżyserii Beau Bridgesa. Przełomem w jego karierze okazała się rola Arnolda B. Epsteina w filmowej adaptacji sztuki Neila Simona Biloxi Blues (1988) z Matthew Broderickiem w roli głównej. Następnie stworzył warianty swojej popisowej kreacji – sympatycznego, wiecznie zdenerwowanego neurotyka w dwóch komediach osadzonych w realiach studenckich: utrzymanej w kreskówkowym stylu komedii romantycznej Jak dostałem się na studia (How I Got into College, 1989) w głównej roli Marlona Browne, niepozornego maturzysty z kiepskimi wynikami, i komedii fantasy Upiór w campusie (Big Man on Campus, 1989), będącej wariacją na temat historii o Dzwonniku z Notre Dame.
W 1987 jego matka wyszła za mąż za aktora Patricka Dempseya, Corey miał 22 lata. Ojczym Dempsey był młodszy od swojego pasierba o niespełna rok.