Kult Inari rozpowszechnił się w okresie Heian. W 823 r. Kūkai, założyciel buddyjskiej sekty Shingon, uznał Inari za kami opiekuńcze chramu To-ji po tym, jak ofiarował mu go cesarz Saga. W 827 r. dwór uznał Inari za bóstwo piątej rangi, co zwiększyło jego popularność w stolicy. Ranga Inari była następnie zwiększana, a w 942 r. cesarz Suzaku przyznał mu najwyższą rangę jako podziękowanie za pomoc w pokonaniu rebelii. Główny ośrodek kultu Inari, chram Fushimi Inari-taisha znalazł się pośród dwudziestu dwóch chramów objętych cesarskim patronatem. Drugi chram Inari, Takekoma Inari, został założony pod koniec X wieku. Popularność Inari cały czas rosła. W 1072 r. chram Fushimi, będący już wtedy popularnym miejscem pielgrzymek, zyskał dodatkową sławę i honor gdy stał się celem pielgrzymki cesarskiej. Do 1338 r. organizowany przez chram festyn dorównał słynnemu festynowi Gion w Kioto.
W 1468 r., podczas wojny Ōnin, chram Fushimi został w całości spalony. Odbudowa trwała około trzydzieści lat, a nowy budynek został poświęcony w 1499 r. O ile w starym chramie cześć trojgu kami oddawana była w trzech osobnych budowlach, w nowym pięcioro bóstw znalazło się pod jednym dachem. Nowy chram po raz pierwszy zawierał świątynię buddyjską, a dziedziczenie urzędów kapłańskich zostało rozciągnięte na klan Kada.