Historia organizacji FHLBB została utworzona jako niezależna agencja na mocy ustawy z dnia 22 lipca 1932 r. Korporacja Home Owners' Loan Corporation została utworzona jako agencja kryzysowa pod nadzorem FHLBB na mocy ustawy Home Owners’ Loan Act z dnia 13 czerwca 1933 r. FHLBB i jej podmioty składowe (Federalny System Banków Kredytowych i Mieszkaniowych, Federalny System Oszczędnościowo-Kredytowy, Federalna Korporacja Ubezpieczeń Oszczędnościowo-Kredytowych oraz Korporacja Kredytów Mieszkaniowych) zostały włączone do nowo utworzonej Federalnej Agencji Kredytowej na mocy planu reorganizacji nr I z 1939 r., który wszedł w życie 1 lipca 1939 r.
FHLBB została zlikwidowana, a jej funkcje i podmioty podlegające zostały przekazane Federalnej Administracji Banków Kredytów Mieszkaniowych (FHLBA) w nowo utworzonej Krajowej Agencji Mieszkaniowej na mocy rozporządzenia wykonawczego nr 9070 z dnia 24 lutego 1942 r. FHLBA została zlikwidowana, a jej funkcje i elementy składowe zostały przypisane do Home Loan Bank Board (HLBB) w nowo utworzonej Agencji Mieszkalnictwa i Finansowania Mieszkaniowego na mocy planu reorganizacji nr 3 z 1947 r., który wszedł w życie 27 lipca 1947 r. HLBB stała się niezależną agencją i została przemianowana na FHLBB na mocy poprawek do ustawy o mieszkalnictwie z 1955 r. (69 Stat.