Od czerwca 1990 do stycznia 1991 Miedwiediew wchodził w skład zespołu doradców Sobczaka. Jednym z doradców był w tym czasie także Władimir Putin. Od czerwca 1991 Miedwiediew był ekspertem prawnym Komitetu Spraw Zagranicznych urzędu mera, na czele którego stanął Władimir Putin. Z pracy we władzach Petersburga Miedwiediew odszedł w 1996 r. po przegranej Sobczaka w wyborach municypalnych.
W 1999 r. Miedwiediew ponownie podjął współpracę z Putinem. Po objęciu przez Putina funkcji premiera został on mianowany zastępcą szefa administracji rządu Federacji Rosyjskiej. Po przejęciu przez Putina obowiązków głowy państwa od Borysa Jelcyna Miedwiediew przeszedł do pracy w administracji Prezydenta Federacji Rosyjskiej na stanowisku zastępcy, a od 2000 r. pierwszego zastępcy szefa administracji Prezydenta. W 2003 r. powołany na stanowisko szefa administracji Prezydenta. W listopadzie 2005 został mianowany pierwszym zastępcą Przewodniczącego Rządu (wicepremierem) Federacji Rosyjskiej.
Od 2000 do 2008 r. zasiadał w radzie dyrektorów Gazpromu.