Trzeci sezon koncentruje się na Grace i Simonie, przywódcach kultu zbuntowanych pasażerów, znanego jako „Apex”, którzy wandalizują pociąg i napadają na jego mieszkańców, aby utrzymać ich liczbę na wysokim poziomie, wierząc, że prawdziwym celem pociągu jest pozostanie w nim jak najdłużej jako nagroda. Ich podróże z młodą dziewczyną o imieniu Hazel i jej przyjacielem gorylem Tubą sprawiają, że Grace bardziej współczuje mieszkańcom pociągu. Po tym, jak Simon zabija Tubę, okazuje się, że sama Hazel jest jednym z dzieł Amelii, a Grace zdaje sobie sprawę, że to co myślała, że wie o pociągu, jest błędne. Po odparciu próby przejęcia kontroli przez Simona, Grace zaczyna stawiać czoła swoim błędom i naprawiać jeCult Of The Conductor.
Dziejący się kilkadziesiąt lat wcześniej, w okresie, gdy Amelia przejmuje kontrolę nad pociągiem, czwarty sezon skupia się na Ryanie i Min-Gi'm, dwóch najlepszych przyjaciołach, którzy chcą zostać sławnymi muzykami. Ich przyjaźń wisi na włosku z powodu zuchwałości Ryana i strachu Min-Gi'ego o przyszłość. W pociągu spotykają mówiący dzwonek o imieniu Kez, która ma problem z przyznaniem się do swoich błędów.