Różnice w konstrukcji pomiędzy Beaufortem a Beaufighterem były stosunkowo niewielkie. Nowy myśliwiec wykorzystywał prawie niezmieniony kadłub bombowca, niezmieniony został także ogon i w znacznej mierze skrzydła. Najpoważniejszą różnicą była zmiana silników Bristol Taurus na znacznie mocniejsze Bristol Hercules. Ze względu na większe wibracje, konieczne było inne rozwiązanie mocowania nowych silników do skrzydeł polegające na znacznym wysunięciu ich przed krawędź natarcia skrzydeł. Taki sposób zamocowania jednostek napędowych spowodował przesunięcie środka ciężkości samolotu do przodu i aby temu zaradzić, usunięto dużą część dziobu maszyny, która w bombowcu Beaufort odgrywała rolę kabiny celowniczego. Poprzez taką modyfikację kadłuba Beaufigther uzyskał bardzo charakterystyczną sylwetkę z wysuniętymi przed dziób maszyny śmigłami.
Najpoważniejszą zmianą w samym kadłubie było zabudowanie komory bombowej i umieszczenie tam strzelających do przodu czterech działek Hispano-Suiza kalibru 20 mm.
Jako samolot myśliwski Beaufighter miał dość znaczną masę około 7000 kg i dość małą prędkość maksymalną, ale był to jedyny samolot tego typu, który był wówczas dostępny dla RAF-u (z powodów problemów z silnikami nie podjęto wówczas produkcji znakomicie rokującego Westlanda Whirlwinda).